Το 1922 ο διπλωμάτης και βιβλιόφιλος Ιωάννης Γεννάδιος δώρισε τη βιβλιοθήκη του, αποτελούμενη από 26.000 τόμους, στην Αμερικανική Σχολή Κλασικών Σπουδών στην Αθήνα, υπό τους όρους ότι θα στεγαζόταν ως χωριστή συλλογή διαθέσιμη στο κοινό και σε μελετητές κάθε εθνικότητας και ότι σε περίπτωση αποχώρησης της Αμερικανικής Σχολής από την Ελλάδα θα περιερχόταν στο Πανεπιστήμιο Αθηνών. Το κτίριο, το οποίο σχεδιάστηκε από τους Αμερικανούς αρχιτέκτονες Van Pelt και Thompson, χτίστηκε σε χώρο παραχωρημένο από το ελληνικό Δημόσιο και εγκαινιάστηκε το 1926. Η συλλογή παρακολουθεί τον ελληνισμό από την αρχαιότητα ως την οθωμανική περίοδο και την Επανάσταση και καλύπτει σημαντικές πτυχές της ελληνικής πολιτικής, κοινωνικής και πολιτιστικής ζωής κατά τον 20ό αιώνα. Περιλαμβάνει πρώτες εκδόσεις ελληνικών βιβλίων, σπάνια χειρόγραφα και χάρτες, μια μοναδική ενότητα ταξιδιωτικών χρονικών του 19ου αιώνα, καθώς και δωρεές από τους νομπελίστες ποιητές Γιώργο Σεφέρη και Οδυσσέα Ελύτη, τον συγγραφέα και αστικό ιστορικό Ηλία Πετρόπουλο και τον Γερμανό αρχαιολόγο Ερρίκο Σλίμαν. Κατά τη διάρκεια της documenta 14 η Βιβλιοθήκη φιλοξενεί το «Μαθαίνοντας από το Τιμπουκτού» του επιμελητή Igo Diarra, με διεθνείς καλλιτέχνες από το δίκτυο που έχει οργανώσει ως ιδρυτής και διευθυντής του καλλιτεχνικού χώρου La Médina στο Μπαμάκο του Μάλι. Μια ταινία του Ross Birrell, αφιερωμένη στην πρόσφατη καταστροφή από πυρκαγιά της βιβλιοθήκης του Glasgow School of Art, την οποία είχε σχεδιάσει ο Charles Rennie Mackintosh, παρέχει μια αντιστικτική αφήγηση. Στους ήσυχους κήπους της Γενναδείου Βιβλιοθήκης δημιουργείται ακόμη μία βιβλιοθήκη: πάνω σε 145 ασβεστολιθικές πλάκες έχουν χαραχτεί όλες οι λέξεις ενός ημερολογίου που είχε εκδοθεί κάποτε ως βιβλίο και τώρα καταδικάστηκε σε εξαφάνιση. Σύμφωνα με τη διάσημη ρήση του Mikhail Bulgakov «Τα χειρόγραφα δεν καίγονται». Ό,τι έχει γραφτεί, θα παραμείνει για πάντα.